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In Castlevania: Portrait of Ruin controlli due personaggi, un cacciatore di vampiri di nome Jonathan Morris e una giovane strega, Charlotte Aulin. I due eroi devono fermare Brauner, un pittore vampiro che trama per trarre potere dal castello di Dracula tramite dipinti magici. Oltre al castello di Brauner, grazie ai dipinti che Brauner ha disseminato nel castello puoi esplorare ambientazioni come deserti egizi e luna park ultraterreni. Uno spirito misterioso di nome Wind offre ricompense se i due eroi accettano di svolgere compiti per lui, come trovare mostri rari o padroneggiare abilità. Nel corso del gioco puoi passare liberamente da Jonathan a Charlotte, decidendo quale personaggio sia più adatto a combattere l'esercito di vampiri. Entrambi i personaggi hanno elenchi unici di armature e armi che possono equipaggiare: fruste per Jonathan e libri di incantesimi per Charlotte. Charlotte può trovare molti tipi diversi di incantesimi nel castello di Brauner e nei dipinti, tra cui attacchi magici, incantesimi di trasformazione e potenziamenti che influenzano sia Jonathan sia lei stessa. Allo stesso modo, Jonathan può trovare oggetti che funzionano come le sotto-armi dei precedenti Castlevania, anche se ora può scegliere quale usare da un menu, e ogni arma diventa più potente quanto più viene utilizzata. Entrambi i personaggi possono inoltre unire i propri poteri per un potentissimo Dual Crush, che consuma molto mana. Inoltre, per la prima volta nella serie, entrambi i personaggi possono trovarsi sullo schermo contemporaneamente e aiutarsi a vicenda. Castlevania: Portrait of Ruin include anche una modalità multigiocatore cooperativa via Wi-Fi e wireless, in cui due giocatori si sfidano entro un limite di tempo per completare sfide prestabilite. I giocatori possono inoltre aprire un negozio via Wi-Fi o wireless e vendere i propri oggetti ad altri giocatori.